竞争求偶行为学分析
■本报记者 李晨 朱汉斌
“关关雎鸠，在河之洲。窈窕淑女，君子好逑。”《诗经》描写了人类爱恋的复杂行为，而昆虫界的恋爱和婚姻就简单多了。
7月4日，《自然—生态与进化》在线发表了华南师范大学和西北农林科技大学等单位合作研究成果。他们鉴定出控制德国小蠊（蜚蠊目最常见的世界性家居害虫）接触性信息素合成途径最为关键的基因，系统揭示了其性吸引力产生的分子机制——有没有魅力，性别是根本，而且，激素水平对于维持性吸引力不可或缺。
该研究成果为理解动物性信号的产生和复杂调控提供了新见解。西班牙皇家科学院院士Xavier Bellés在论文评审中说，“很显然，这项工作已经超越了蟑螂或昆虫的范畴，并暗示了动物两性差异如何产生的一般性问题。”
“一触钟情”：小蠊的恋爱技能
“两性吸引作为动物性选择的驱动力，既包括性信号的产生和释放，也需要异性个体对性信号的有效识别和接收。性别分化和激素对动物性信号的产生至关重要，涉及自上而下复杂的基因调控网络。”论文责任通讯作者、华南师范大学教授李胜告诉《中国科学报》。
在人类等高等动物中，恋爱、求偶等行为涉及复杂的信号系统，包括视觉、听觉、触觉，甚至心理和社会因素。
为化繁为简，科学家选择了仅依赖化学信号触发求偶行为的昆虫作为研究对象。
论文共同第一作者、华南师范大学副研究员陈楠告诉《中国科学报》，德国小蠊性行为特征典型、性信息素组分明确，是研究两性化学通信机制的良好模式系统。
论文共同通讯作者、西北农林科技大学研究员樊永亮在接受《中国科学报》采访时说，德国小蠊携带40多种病原微生物，是常见的家庭卫生害虫。由于它抗药性强、繁殖力高，非常难以控制。
“许多昆虫依靠挥发性信息素长距离搜寻配偶，利用接触性信息素进行近距离求偶识别。用性信息素设计的性诱剂是高效、绿色的生物防治手段，具有很好的应用前景。”樊永亮说。
早在30年前，科学家就开始“操心”德国小蠊的“婚恋”问题。
研究发现，雄虫为之疯狂的是雌虫体表多达29个碳原子的长链脂类混合物，其与人们熟知的挥发性信息素截然不同。
“这些低挥发的性信息素必须通过雌雄物理接触才能被接收，雄虫利用触角施展‘击剑术’来识别雌虫性信息素，进而刺激雄虫求偶并诱导两性交配行为。”陈楠说，这就像是“一触钟情”。
1992年，美国内华达大学Blomquist实验室利用同位素示踪技术在生化水平上证明了性成熟雌虫体表含量最多的是一种甲基酮，其通过一种羟化和氧化反应生成。这一羟化反应是雌虫特异性步骤。
“该步骤自1992年以来被认为由一个雌虫特异表达的P450基因来负责，但此前仍未得到鉴定。”李胜说。
2018年，德国小蠊的高质量基因组图谱公开发表；2019年，樊永亮团队又进行了多个发育阶段的德国小蠊转录组测序。“测序技术的不断进步和成本降低，以及组学方法的深入应用，才让我们有机会在30年后验证了这一P450基因——CYP4PC1的功能和当年假设的正确性。”陈楠说。
控制性信息素合成的分子“密码”
此前观点认为，德国小蠊腹部皮肤下的绛色细胞是接触性信息素合成的主要场所。这让研究团队一开始在皮肤组织中寻找可能高表达的控制接触性信息素合成的基因。
通过转录组大规模筛选，他们在80多个P450基因家族中找到了CYP4PC1基因。
然而，下一步的验证却让他们有了惊人的发现——该基因在雌虫触角和翅中高表达，成熟期含量可达一日龄时的几百倍。“所以，雌虫触角和翅才是接触性信息素合成的主要场所。这一结论推翻了此前的观点。”陈楠说。
陈楠介绍，他们让CYP4PC1基因低表达，就能导致雌虫接触性信息素含量显著降低，雄虫不再对这些雌虫表现出求偶行为。
“这些结果表明，CYP4PC1对于雌虫接触性信息素合成和性吸引力的维持是必需的，其极可能参与接触性信息素前体物质的羟化反应。”李胜说。
为进一步证明CYP4PC1控制这一决定性的羟化步骤，该团队随后检测该基因是否受保幼激素信号调控。
研究结果表明，CYP4PC1基因在德国小蠊接触性信息素合成途径中发挥决定性作用。同时，该基因的表达和接触性信息素的含量受性别分化基因和保幼激素信号协同诱导。
为何雄虫对雄虫“灭灯”
实际上，雄虫同样具备高含量的接触性信息素前体化合物。那么，雄虫为什么不能像雌虫那样合成性信息素？
他们发现，给缺少保幼激素的雄成虫补充高剂量的外源保幼激素后，小部分雄虫可吸引雄虫求偶。
“这说明保幼激素可诱导雄虫实质性表达CYP4PC1基因，并合成接触性信息素，但效果十分有限。”陈楠分析，这可能存在更重要的因素抑制CYP4PC1基因在雄虫中表达。
结果发现，CYP4PC1基因在雌虫中的特异表达受到了上游的性别分化信号途径调控。在德国小蠊中，双性基因doublesex在雌雄成虫中会分别产生不同的蛋白质dsxF和dsxM。其中，雄性特异产物dsxM蛋白可与CYP4PC1基因启动子结合，从而抑制其转录。
当他们在雄成虫中抑制双性基因表达时，可导致德国小蠊典型的同性恋行为。为了进一步验证，他们又让这些雄虫的CYP4PC1基因低表达，于是同性恋行为消失。
这表明在雄成虫中，dsxM蛋白抑制CYP4PC1基因表达，而且雄虫相对缺乏保幼激素，二者共同遏制接触性信息素在雄虫中合成，从而避免野生雄性小蠊间相互吸引。
“至此，我们证明了通过操纵上游调控因子，野生雄虫更喜欢向CYP4PC1表达量和接触性信息素含量较高的蟑螂求偶，而且这一偏好与后者性别无关，处理组雄虫甚至比性成熟雌虫更具魅力。”李胜说。
“性别是根本，激素水平对于性吸引力的维持亦不可或缺。”樊永亮说。
陈楠形象地说，“为什么雄蟑螂不能吸引雄蟑螂？因为它的‘女人味基因’被关闭。为什么雄蟑螂更喜欢性成熟的雌蟑螂？因为它的‘内分泌’水平高。”
论文审稿人一致认为，该工作是昆虫化学生态和生殖生理学领域的重要突破。“论文结果令人信服地证明了关键基因CYP4PC1的调节作用，很可能会促进其它动物两性通信系统关键调节基因的研究。”
相关论文信息：
https://doi.org/10.1038/s41559-022-01808-w
